维米尔生养了那么多的孩子，但他的职业生涯却体现出不同的特征，远远不像他的血脉繁衍那样声势浩大。在其巅峰时期，维米尔是代夫特市最成功的艺术家之一，然而绘画始终不能维持生计。同时期的画家们每年大概要完成五十幅左右的作品，维米尔一年却只能画出两三幅。绘画每年仅能带给他大概二百荷兰盾，也就勉强赶得上一名水手的收入。终其一生，维米尔都在从事一份第二职业――艺术品掮客，事实证明兜售其他画家的作品，远比兜售他自己的作品来钱得多。

步入晚年之后，维米尔变得债台高筑。在生命的最后三年里，维米尔一幅作品也没能卖出去，他变得“腐朽而又消沉”，这是他的妻子日后在一份申请破产的文书中写下的原话，随后维米尔“在一天半的时间里就由健康的活人变成了冰冷的尸体”。他享年四十三岁。

关于维米尔生平的其他部分，就都是零星的片段了。根据一位学者的研究成果，维米尔的祖父是个钟表匠，误入歧途干上了铸造假币的营生。警察来抓捕的时候，他设法抢先一步逃出了村子，而他的两位同伙遭擒获，最终被砍了头。关于维米尔的职业生涯，人们的了解几乎仅限于他的那些作品。他似乎只是给某些赞助人提供作品，而不是针对整个市场进行创作：一位名叫雅各布 迪休斯的印刷工竟然拥有十九幅维米尔的作品。（在这位印刷工去世后，他的这些藏品都被拍卖了，换算成现在的货币，平均每幅画的拍卖价格约合五百美元。）

维米尔没有留下日记，也没有留下任何信件。他的个性、他的创作动机、他对于自己的艺术成就会有怎样的判断，这一切的一切，都是秘密。也许我们已经知道他年轻的时候是什么样子的，有些学者相信，在一幅叫做《老鸨》（The Procuress）的早期作品当中，维米尔笔下的一个人物其实就是他的自画像。维米尔曾经给一位比他年长的画家做过六年学徒，这是为了满足加入代夫特艺术行业公会所必需遵守的一项硬性规定，他是1653年加入这个行业公会的，那时他二十一岁。所以我们知道有人教过维米尔，但没有人知道那个老师是谁。维米尔自己没有带过徒弟，没有人知道是谁充当了维米尔的绘画模特，不过有些历史学家做过猜测，认为维米尔的妻子可能是《在敞开的窗户下读信的女郎》（Girl Reading a Letter at an Open Window）等几幅作品中的人物原型，此外还有人认为，维米尔的某位已经成年的女儿可能充当过《戴珍珠耳环的少女》（Girl with a Pearl Earring）、《戴红帽子的女孩》（Girl with a Red Hat）等多幅作品的模特。

“最最神秘的事情在于，”历史学家保罗 约翰森曾经写道，“究竟是为什么，维米尔的作品根本不被人赏识，就那样被埋没了将近二百年。现在他是个受到普遍拥戴的画家，不客气地说，维米尔比其他任何一位画家都更受欢迎。”

从1675年去世，维米尔的作品一直遭受着冷落，直到1866年，一位名叫瑟奥菲尔 托勒的法国艺术评论家写了三篇文章盛赞维米尔的作品，并将维米尔誉为“代夫特的斯芬克斯①”，托勒还以约合现在几千美元的价格购买了维米尔的多幅作品，其中包括《戴珍珠项链的女郎》（Woman with a Pearl Necklace）（现存放于柏林国立美术馆）、《演奏会》（1990年在加德纳博物馆被偷走）、《坐在维基纳尔琴② 边上的年轻女士》（Young Woman Seated at a Virginal）以及《站在维基纳尔琴边上的年轻女士》（Young Woman Standing at a Virginal）（以上两幅均被伦敦的英国国家艺术画廊收藏）。维米尔对光线的敏锐把握，让印象派画家们心驰神醉，他们把维米尔看成印象派的先驱，他比他所生活的时代超前了两百年。然而，就连维米尔的早期仰慕者当中最狂热的那部分人，也无法预见到日后维米尔作品会观者如潮，这些人为了看到维米尔绘画作品的公开展览，要排几个小时的队。